摘要 很久以来，人们一直在致力于研究人的眼动与心理活动之间的关系，从而揭示其间的奥妙。众多研究表明，睡眠时的快速眼动（Rapid Eye Movements, REM）及其周期对记忆的形成与巩固有重要作用。在清醒状态下，人的眼动就是为了获得视觉信息，如果涉及记忆任务，这就是编码阶段的具体行动。另外，问题解决过程也有眼动参与。总体看来，眼动和记忆之间是一种双向的关系，适当的眼动训练或许能够提高记忆成绩。
关键词 眼动，记忆，快速眼动睡眠，视觉搜索。
分类号 B842
多数情况下，人们所说的眼动是指为了获得视觉信息的眼动；而有些眼动虽然不是为了获得视觉信息，但仍然与人的心理活动有关。例如，睡眠过程中的快速眼动就与人的无意识信息加工相关。因此，文中所说的眼动是广泛意义上的眼动，它包括能够获得视觉信息和不是以获得信息为目的的眼动。
1 睡眠时的眼动与记忆
早在200年前，David Hartley首次提出“做梦可能会改变记忆的强度”的观点。但究竟是做梦还是睡眠对记忆过程产生影响呢？人们对这一问题仍然是莫衷一是[1]。当然，睡眠要比梦境的范围更大，而两者之间是密不可分的。睡眠过程中，大脑内部的自发活动可以通过身体的外部动作表现出来，如眼睛的快速运动。当睡眠中出现快速眼动时，这一阶段的睡眠也被称为快速眼动睡眠（Rapid Eye Movement Sleep，REM Sleep）。人的快速眼动睡眠随年龄不同存在很大差异。成人一般每晚在1.5小时左右，新生儿每天达8小时，早产儿则会更多，这说明，胎儿在子宫内存在着大量的REM睡眠[2]。从分子水平上来看，人在睡眠和清醒状态下大脑的神经化学结构发生了改变，尤其是在REM睡眠状态下，海马中的胆碱能（cholinergic）会有所改变，大脑的这种神经化学方面的变化可能提供了一种与海马有关的记忆贮存机制，这种机制就是通过睡眠而产生的特定神经细胞联结通路[3]。动物的REM睡眠与学习能力之间存在一定关系。虽然人的REM睡眠时间与学习成绩也有一定关系，但人的REM睡眠与记忆形成之间的关系还需要进一步研究[4]。
Smith发现，学习一段时间以后，REM对人和动物的记忆效率都很重要[5]。缺少REM睡眠将严重影响人的认知过程，而不会影响人们对外界景物的描述。如果REM阶段（第二阶段睡眠）是完整的，那么，人的精细动作会更准确。但目前尚不能确定大脑的哪些部位在REM阶段被激活。元分析研究发现，REM在程序性学习中起重要作用，但对描述性记忆则没有什么作用。梦境中，记忆可能被激活或重新组织，但究竟哪一个记忆系统在此过程中被激活还不很清楚。伴有REM的梦境与新奇事件、熟悉的内容以及情绪紧密相连[1]。因此，睡眠和梦境在学习与记忆中具有重要作用。睡眠的功能之一就是加工和形成记忆痕迹[6]。
在睡眠过程中，REM睡眠并非一直存在，它有一定周期性，因此，也存在非快速眼动睡眠（即Non-REM睡眠或NREM睡眠）。睡眠可以提高人的学习和记忆，这是人们已有的共识。Benington等认为，在这种观点的背后暗含着这样的假设，即睡眠加强了突触间联接的可塑性[7]。然而，仅有REM睡眠似乎是不够的，REM睡眠之间的转换比单个的REM睡眠对记忆更加重要。对小白鼠而言，学习后的90分钟内的REM睡眠对记忆非常重要。但也可能由于任务类型、个体的紧张水平以及学习方式等都会影响学习与REM睡眠之间的时间间隔。对人的研究结果也表明，NREM?REM睡眠周期与词表记忆之间呈正相关[8]。Krueger等发现，NREM睡眠和REM睡眠在突触重组织过程中具有同样的作用[9]。人在REM和NREM不同阶段被叫醒时，他们所报告的梦的内容所涉及的记忆类型并不相同，REM阶段报告的内容比NREM阶段报告内容涉及更多的语义知识；在REM后期比早期涉及更多的语义来源[10]。Atienza等通过比较清醒状态和REM状态下的脑电的失匹配负成分（mismatch negativity component，MMN）发现，在REM睡眠状态下，感觉记忆痕迹至少可以持续3秒钟[11]。Dotto等则发现，学习后的第一个晚上和第三晚的REM睡眠将影响对学过内容的记忆，而学习后的第二晚的REM睡眠对记忆没有什么影响[12]。作为回忆特定事件的陈述性记忆也不会受REM睡眠的影响。对过程动作的学习（包括许多运动项目）成绩受睡眠的第二阶段（零点开始的几个小时）影响。另外，在慢波睡眠（slow wave sleep，SWS）（睡眠的早期阶段）和REM睡眠（睡眠的后期阶段）中进行面孔内隐记忆测验，结果表明，面孔内隐记忆主要得益于与脑机制有关的REM睡眠[13]。
2 如何通过眼动形成记忆
既然睡眠中伴随的眼动与人的记忆有关，那么，在觉醒状态下的各种眼动是否与记忆有关呢？这一问题的答案是肯定的。早在1878年Javal就试图将眼动作为心理活动的指标[14]。经过100多年的研究，人们对眼睛运动的本质特性有了深刻认识，尤其是近30多年来，眼动记录技术的发展为揭示眼动在认知过程中的作用提供了可能性。
2.1 视觉信息整合
通常情况下，眼睛的侧向运动偏好反映了大脑两半球信息加工的不对称性，眼睛偏好向左运动的人的右半球加工占优势；相反，偏好向右运动的人的左半球加工占优势。而对位置的记忆不受这种半球加工优势影响[15]。但眼睛在进行跳动的时候，大脑会将以前记忆阶段的眼睛运动情况也考虑进去，作为参考，以形成新的眼跳计划，这就是所谓的预览效应（preview effect）。它说明信息会在跨眼跳记忆（transsaccadic memory）中保存，并与下一个注视所获得的信息进行整合[16]。在眼睛向曾经记忆过的目标跳转之后，接着还会有一个多余的跳动。这个多余的跳动是在没有反馈的情况下使视线更加接近目标。因此，额外的网膜信号在眼睛向记忆过的目标移动的过程中的作用是很小的[17]。Sheth等发现，在视觉记忆中，同样会产生错误，这些错误不取决于是否有眼动存在，甚至与计划也无关[18]，这说明，这种效应是知觉性的，而不是感觉运动水平上的。进一步研究表明，目标呈现与对其位置判断之间的时间间隔是产生上述现象的重要原因，两者之间的时间间隔显著增强了空间压缩量的大小，进而产生这种效应。因此，视觉记忆中的位置错误随时间不同而成单调的系统变化。这取决于观察者在目标呈现时或之后很短时间内对固定位置的持续的注视。Krappmann发现，眼睛跳向记住的目标通常并不很准确，经常跳不到目标所在的位置[19]。产生这种现象的原因在于：（1）与记忆有关的过程，（2）在视网膜上将目标的像转换成与记忆有关的空间表征的过程中，空间分辨率比较低。记忆引导的眼跳误差产生于感觉运动不能精确地协调转换。Kori等发现，不能简单地将记忆引导的眼跳错误归结为记忆阶段眼睛在水平方向上注视所产生的错误，而是记忆阶段的眼动控制预测机制功能丧失所致[20]。例如，阅读障碍者眼睛跳动潜伏期比正常阅读者长，缓慢跳动次数比正常阅读者多，回扫次数也更多。因此，阅读过程和眼睛跳动系统都是由视觉?空间注意和眼睛的注视系统控制，而阅读障碍患者的视觉-空间注意和眼睛的注视系统可能受到了损伤或发展缓慢[21]。
2.2 从视觉搜索到工作记忆
视觉搜索过程就是将实时获得的信息与工作记忆中的信息进行比较，两者匹配时搜索便成功。在此过程中，如果刺激与工作记忆中的搜索目标相似，它就会被注视。一旦刺激被注视，那么，在之后的跳动过程中被再一次注视的可能性就将减小。这一过程就是返回抑制（inhibition of return，IOR）。但Gilchrist等发现，被试经常会再一次地注视曾经被注视过的项目[22]。这种现象反映了记忆功能的有限性。人们在阅读过程中，眼睛对文章内容的注视时间取决于目标词的熟悉性和文字所能提供的信息。阅读者能够判断文章中的哪些部分是关联的，并使用熟悉的信息去推测新词的意义[23]。当眼睛朝向曾经记忆过的目标只需一次跳动时，这是受意识控制的；而多次跳动就未必受意识控制了[24]。短时记忆系统引导着注意焦点，它能够有助于将视线重新迅速集中到刚刚注视过的目标上[25]。从眼睛跳动来看，工作记忆在人的优势行为反应抑制方面起着决定性作用[26]。当目标附近存在一个分心刺激时，眼跳往往会落在目标和分心刺激之间，这种效应叫做整体效应（global effect），它是空间加工过程中眼睛跳动的主要特性。眼睛的这一跳动被称为主眼跳（primary saccade），Eggert等发现，主眼跳的位置取决于视觉系统获得目标信息的程度，该过程与用于空间知觉和对记忆诱导的眼跳进行调整的过程有所不同[27]。
在很多活动中，如阅读，被加工的信息会在记忆中保持一段时间，这就使得来自眼睛的不连续的信息和连续运动的输出信息之间可以进行匹配，进而使眼睛能够完成一个以上的任务[28]。人们在观看外界景物时，大脑必须对视网膜信息和眼睛运动信息进行转换。理想状态下，眼动应当符合目标的要求，但实际上，对记住目标的眼动会产生空间误差，信息转换并不是严格按统一的模式进行的[29]。Christman等发现，在记忆测试之前，进行30秒的水平眼跳运动，回忆在实验室中学习的材料以及日常生活中的事件[30]。结果表明，眼动对内隐记忆没有影响，而双眼运动则可以提高情景记忆成绩，这反映了两半球间的相互作用。帕金森综合症患者的眼睛对记忆过目标的跳动模式与工作记忆损伤者的眼动模式存在极高的相似性[31]。Marcel等进一步发现，眼动不仅影响记忆的生动性和情绪色彩，同时，也会影响之后的回忆[32]。因此，位置记忆错误是由于眼动造成的[33]。在人的问题解决过程中，眼动也是一个重要的信息来源，它可以说明人在解决图形问题中的工作记忆的限制，为人的认知过程提供重要信息[34]。与正常人相比，帕金森症患者在解决几何问题时的眼动错误更多，注视时间更长。这说明，他们在问题解决过程中难以对目标信息进行编码和保持，这一推论与前纹状区（fronto-straital circuits）在工作记忆和注意中的作用是一致的[35]。Snitz等通过比较精神分裂症患者与正常人的空间工作记忆及眼动特点发现，前额功能缺失是产生上述差异的原因[36]。Epelboim等用眼动几何推理引擎（Oculomotor Geometry Reasoning Engine，OGRE）理论对解决几何问题过程中的眼动和视觉工作记忆进行了估计[37]。通过眼动参数估计3位被试（2位专家，1位非专家）的视觉工作记忆容量。他们的视觉工作记忆容量分别是：5.3±1.4、4.0±0.9和4.7±1.6。Unsworth等进一步发现，在反射性眼跳的抑制和产生有意眼动方面，工作记忆广度小的人都比广度大的人能力差[38]。反过来，眼动也会对工作记忆中的注意成份产生干扰[39]。
2.3 眼动模式的任务依赖性
当人们只是看一个图画时的眼动和边看边打节拍时的眼动模式是不同的；人们看图和阅读时的眼动模式也存在很大差异。例如，就注视时间而言，默读（225ms）要比看图（330ms）短，而视觉搜索（275ms）则介于两者之间。视觉搜索（眼动）是一个独立的过程，当记忆负荷过重时，它可以提高记忆效果[14]。注视过程中视觉信息的保存依赖于不同时刻的任务特性。注视时间的增加反映了对呈现刺激进行加工的结果[40]。尽管被试常常能够回忆出未被注视的目标，但眼睛的跳动对确保好的回忆成绩仍然非常重要。当呈现时间增加时，眼睛跳动之间的间隔时间也会延长。整体扫描策略受到呈现时间的影响。距离权重选择模型（Random Selection with Distance Weighting，RSDW）模型认为，每一个眼跳的目标都是以距注视点的距离为权重，从所有可能性中随机选择的，而与该部分是否曾被注视过无关。视觉记忆的回忆成绩并没有反映出被试在记忆过程中对眼睛往哪里看作出即时决定。尽管视觉记忆成绩很好，但并不能总是从眼动测量中反映出来，这也许是因为快速的在线（on-line）记忆提取需要巨大的资源[41]。眼动似乎可以开启神经系统并使大脑对学习过的内容（经验）进行加工，这些过程可能发生在快速眼动期或有梦睡眠中，眼动似乎也参与对无意识材料的加工[42]。
通过眼动所保持的视觉信息是抽象的，而不是一一对应的具体信息。眼睛跳动之间所保持的记忆就是视觉短时记忆[43]。Althoff等发现，名人和普通人的面孔所引发的眼动模式是不同的[44]，这说明确实存在着以眼动为基础的记忆效应。这种效应反映在前5个注视点在名人面孔中的分布位置，即观察者对名人面孔不同部位的取样行为变化。也可以将眼动基础上的记忆效应看成是对新刺激和重复呈现刺激加工的差异，就像重复启动引发的效应一样。因此，眼动基础上的记忆效应是视觉模式分析器和大脑中信息加工机制共同参与的必然结果。
3 小结
作为获得视觉信息的重要途径，眼动一直被人们重视。研究者提出了各种模型去解释眼动在这一过程中的活动特点，如阅读中的E-Z模型、图形知觉的扫视路径（scan path）模型等，这些模型都有工作记忆参与。因此，眼动与记忆之间的关系是显而易见的，它至少涉及到了记忆的编码过程与记忆的形成过程（REM睡眠与记忆形成的关系）。实际上，利用眼动训练提高阅读效率就是通过优化眼动增强工作记忆的过程。随着眼动技术的不断发展，实验设计的限制正在减弱，这必将增加拓展眼动研究领域的可能性。从方法上讲，将来的眼动研究可以结合脑成像（fMRI）、脑电（ERP）以及透颅磁刺激（TMS）等其他先进的技术，从整体上探讨眼动在记忆中的作用；同时，寻找更有效的统计分析方法对眼动数据的进行分析，以获得对眼动的更深刻的认识。从研究取向上讲，眼动作为一种比较容易观测的外显行为，具有一定的可塑性，除了继续深入研究与记忆相关的眼动特点外，还可以反过来，对如何通过训练，改变眼动模式，以提高记忆效果或学习效率等方面进行研究。
参考文献
[1] Stickgold R, Hobson J A, Fosse R, Fosse M. Sleep, Learning, and Dreams: Off-line Memory Reprocessing. Science, 2001, 294: 1052~1057
[2] Crick F, Mitchison G. REM sleep and neural nets. Behavioral brain research, 1995, 69: 147~155
[3] Graves L, Pack A, Abel T. Sleep and memory: a molecular perspective. TRENDS in Neurosciences, 2001, 24: 4, 237~243
[4] Siegel J M. The REM Sleep?Memory Consolidation Hypothesis. Science, 2001, 294: 1058~1603
[5] Smith C. Sleep states and memory processes. Behavioral Brain Research, 1995, 69: 137~145
[6] Laureys S, Peigneux P, et al. Experience-dependent Changes in Cerebral Functional connectivity During Human Rapid Eye Movement Sleep. Neuroscience, 2001, 105(3): 521~525
[7] Benington J H, Frank M G. Cellular and molecular connections between sleep and synaptic plasticity. Progress in Neurobiology, 2003, 69: 71~101
[8] Mazzoni G, Sori S, Formicola G, et al. Word recall correlates with sleep cycles in elderly subjects. J. Sleep Research, 1999, 8: 185~188
[9] Krueger J M, Oba Jr, Kapa L, Fang J. Brain organization and sleep function. Behavioral Brain Research, 1995, 69(1-2): 177~85
[10] Cavallero C, Foulkes D, Hollifield M, Terry R. Memory sources of REM and NREM dreams. Sleep, 1990, 13(5): 449~455
[11] Atienza M, Cantero J L, Gomez C M. The mismatch negativity component reveals the sensory memory during REM sleep in humans. Neuroscience Letters, 1997, 237: 21~24
[12] Dotto L. Sleep stages, memory and learning. Canadian Medical Association Journal, 1996, 154(8): 1193~1196
[13] Wagner U, Hallschmid M, Verleger R, Born J. Signs of REM sleep dependent enhancement of implicit face memory: a repetition priming study. Biological Psychology, 2002, 62: 197~210
[14] Epelboim J, Steinman R M, et al. The function of visual search and memory in sequential looking tasks. Vision Research, 1995, 35: 3401~3422
[15] Bruce P R, Herman J F, Stern J. Lateral eye movement and the recall of spatial information in a familiar, large-scale environment. Neuropsychologia, 1982, 20(4): 505~508
[16] Khayat P S, Spekreijse H, Roelfsema P R. Visual information transfer across eye movements in the monkey. Vision Research, 2004, 44(25): 2901~2917
[17] Zivotofsky A Z, Rottach K G, Averbuch-Heller L, et al. Saccades to remembered targets: the effects of smooth pursuit and illusory stimulus motion. Journal of Neurophysiology, 1996, 76(6): 3617~3632
[18] Sheth B R, Shimojo S. Compression of space in visual memory. Vision Research, 2001, 41: 329~341
[19] Krappmann P. Accuracy of visually and memory-guided antisaccades in man. Vision Research, 1998, 38: 2979~2985
[20] Kori A A, Das V E, Zivotofsky A Z, Leigh R J. Memory-guided saccadic eye movements: effects of cerebellar disease. Vision Research , 1998, 38: 3181~3192
[21] Biscaldi M, Gezeck S, Stuhr V. Poor saccadic control correlates with dyslexia. Neuropsychologia, 1998, 25: 1189~1202
[22] Gilchrist L D, Harvey M. Refixation frequency and memory mechanisms in visual search. Current Biology, 2000, 10: 1209~1212
[23] Chaffin R, Morris R K, Seely R E. Learning new word meanings from context: A study of eye movements. Journal of Experimental Psychology: Learning, Memory and Cognition, 2001, 27(1): 225~235
[24] Ditterich J, Eggert T, Straube A. Fixation errors and timing in sequences of memory-guided saccades. Behavioural Brain Research, 1998, 95: 205~217
[25] McPeek R M, Maljkovic V, and Nakayama K. Saccades require focal attention and are facilitated by a short-term memory system. Vision Research, 1999, 39(8): 1555~1566
[26] Mitchell J P, Macrae C N, GilchristI D. Working Memory and the Suppression of Reflexive Saccades. Journal of Cognitive Neuroscience, 2002, 14: 95~103
[27] Eggert T, Sailer U, Ditterich J, Straube A. Differential effect of a distractor on primary saccades and perceptual localization. Vision Research, 2002, 42: 2969~2984
[28] Land M F, Furneaux S. The knowledge base of the oculamotor system. Philosophical Transaction of Royal Society, 1997, 352: 1231~1239
[29] Gnadt J W, Bracewell R M, et al. Sensorimotor Transformation during eye movement to remembered visual targets. Vision Research, 1991, 31: 693~715
[30] Christman S D, Garvey K J, et al. Bilateral eye movement enhance the retrieval of episodic memories. Neuropsychology, 2003, 17(2): 229~231
[31] Hodgson T L, Dittrich W H, et al. Eye movements and spatial working memory in Parkinson’s disease. Neuropsychologia, 1999, 37: 927~938
[32] van den Hout M, Muris P, Salemink E, et al. Autobiographical memories become less vivid and emotional after eye movements. British Journal of Clinical Psychology, 1999, 40 (2): 121~130
[33] Kerzel D. Centripetal Force Draws the Eyes, Not Memory of the Target, Toward the Center. Journal of Experimental Psychology: Learning, Memory, and Cognition, 2003, 29(3): 458~466
[34] Gray W, Schunn, C, Peebles D, Cheng P C H. Extending task analytic models of graph-based reasoning: A cognitive model of problem solving with Cartesian graphs in ACT-R/PM. Cognitive Systems Research, 2002, 3: 77~86
[35] Hodgson T L, Tiesman B, Owen A M, Kennard C. Abnormal gaze strategies during problem solving in Parkinson’s disease. Neuropsychologia, 2002, 40: 411~422
[36] Snitz B E, Curtis C E, Zald D H, et al. Neuropsychological and oculomotor correlates of spatial working memory performance in schizophrenia patients and controls. Schizophrenia Research, 1999, 38: 37~50
[37] Epelboim J, Suppes P. A model of eye movements and visual working memory during problem solving in geometry. Vision Research, 2001, 41: 1561~1574
[38] Unsworth N, Schrock J C, Engle R W. Working Memory Capacity and the Antisaccade Task: Individual Differences in Voluntary Saccade Control. Journal of Experimental Psychology: Learning, Memory, and Cognition, 2004, 30(6): 1302~1321
[39] Lawrence B M, Myerson J, Abrams Richard A. Interference with spatial working memory: An eye movement is more than a shift of attention. Psychonomic Bulletin and Review, 2004, 11(3): 488~494
[40] Hayhoe M M, Bensinger D G, et al. Task constraints in visual working memory. Vision Reasearch, 1998, 38(1): 125~137
[41] Melcher D, Kowler E. Visual scene memory and the guidance of saccadic eye movements. Vision Research, 2001, 41: 3597~3611
[42] Muris P, Merckelbach H. Traumatic Memories, Eye Movements, Phobia, and Panic: A Critical Note on the Proliferation of EMDR. Journal of Anxiety Disorders, 1999, 13: 209~223
[43] Carlson-Radvansky L A, Irin D E. Memory for structural Information Across Eye Movements. Journal of Experimental Psychology: Learning, Memory and Cognition, 1995, 21(6): 1441~1458
[44] Althoff R R, Cohen N J. Eye-movement-based memory effect: a reprocessing effect in face perception. Journal of Experimental Psychology: Learning, Memory and Cognition, 1999, 25(4): 997~1010
Do Eye Movements Involve Memory?
Ding Jinhong,Zhang Qin,Guo Chunyan
（Department of Psychology, Capital Normal university, Beijing 100089, China）
Abstract: Researchers have been exploring the relationship between human eye movements and mental activities for hundreds of years. Many studies indicated the significance of rapid eye movements (REM) and its cycle during sleep on the memory formation and consolidation. During awaking state, the aim of human eye movements is to obtain information from outside world. It should be a encoding procedure if a memory task involves. In addition, eye movements are related to human problem solving. The previous results suggest that eye movements and memory interact reciprocally, and a proper eye movements training could improve reading and memory.
Key words: eye movements, memory, Rapid Eye Movement Sleep, vision search.
收稿日期：2004-12-10
* 北京市重点实验室“首都师范大学――学习与认知实验室”和北京市重点学科“首都师范大学――发展与教育心理学”资助。
通讯作者：丁锦红，E-mail: ding.省略